中国农业科学 2010,43(3):585-593 Scientia Agricultura Sinica doi: 10.3864/j.issn.0578-1752.2010.03.020
蜂螨的种类及蜜蜂主要害螨研究进展
罗其花，周 婷，王 强，代平礼，吴艳艳
（中国农业科学院蜜蜂研究所/农业部授粉昆虫生物学重点实验室，北京 100093）
摘要：蜂螨是一类危害严重的蜜蜂寄生虫。随着蜂螨抗药性的产生和危害的加重，现已引起各国养蜂业的高度重视。本文从4个方面综述了近年来与蜂螨相关的研究进展：①蜂螨的种类；②重要蜜蜂害螨武氏蜂盾螨（Acarapis woodi），狄氏瓦螨（Varroa destructo）和小蜂螨（Tropilaelaps spp.）的分布、生物学特性、危害和防治方法；③与蜂螨相关的蜜蜂信息素研究；④与蜂螨相关的蜜蜂病害研究；并对今后蜂螨的研究趋势和方向进行了讨论。
关键词：蜂螨；种类；武氏蜂盾螨；狄斯瓦螨；小蜂螨；研究进展
Advances in Research on Classification and Major Species
of Bee Mites
LUO Qi-hua, ZHOU Ting, WANG Qiang, DAI Ping-li, WU Yan-yan
(Institute of Apiculture, Chinese Academy of Agricultural Science/Key Laboratory of Pollinating Iinsect Biology, Ministry of
Agriculture, Beijing 100093)
Abstract: The mites that parasitize honey bees have become important pests in the world. With the increasing damage to the beekeeping and fluvalinate-resistant mites have appeared, the mites have attracted more and more attention. This paper described the progress in study of the mites. ① The species of bee mites is reviewed; ②The distribution，biology, damage of Acarapis woodi, Varroa destructor and Tropilaelaps spp. are summarized, along with control methods; ③Mite-associated bee pheromone; ④Mite-associated bee diseases have also been reviewed. Finally, general direction of research on bee mites are analyzed and discussed.
Key words: Acari; species; Acarapis woodi; Varroa destructor; Tropilaelaps spp.; progress
0 引言
蜜蜂是一种重要的经济昆虫，除了为人类提供蜂产品外，其最大的贡献是为农作物授粉，蜜蜂授粉对于农作物、果园、濒危植物保护、城市园艺以及生态恢复都具有重要意义[1]。蜜蜂属（Apis ）包括小蜜蜂（A. florea）、黑小蜜蜂（A. andreniformis）、大蜜蜂（A. dorsata）、黑大蜜蜂（A. laboriosa）、沙巴蜂（A. koschevnikovi ）、绿努蜂（A. nuluensis）、苏拉威西蜂（A. nigrocincta）、东方蜜蜂（A. cerana）和西方蜜蜂（A. mellifera）等9个蜂种，生产上饲养的主要是东方蜜蜂和西方蜜蜂及其亚种[2]。蜂螨是一类对世界养蜂业危害巨大的蜜蜂寄生虫。中国西方蜜蜂群中，100%感染狄斯瓦螨（Varroa destructor），95%感染
小蜂螨（Tropilaelaps spp. ）[1]。
笔者从蜂螨的种类、蜂业主要螨害、与蜂螨有关的蜜蜂信息素及病害的研究进展进行综述。旨在全面认识和把握该类害虫的分布与传播途径，了解其生物特性、进化过程与方向、变异程度和危害范围等，有助于对螨害的传播作出预测并采取相应的防治措施。
1 蜂螨的种类
蜂群中有100多种与蜜蜂有关的螨，但它们大多数对蜜蜂没有危害[3-4]。这些螨大体可分为4类，即食腐螨、捕食性螨、携播螨和蜜蜂寄生螨[5]。根据蜂群中螨对蜜蜂的危害程度，还可将蜂螨分为非寄生性螨和寄生性螨2类[6]。 1.1 非寄生性螨
收稿日期：2009-05-27；接受日期：2009-10-19
基金项目：国家自然科学基金资助项目（30871831）、农业部行业科技项目（nyhyzx07-041）
作者简介：罗其花，博士研究生。E-mail ：[email protected]。通信作者周 婷，研究员，博士。Tel ：010-82594004；E-mail ：[email protected]
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与蜜蜂相关的3类非寄生性螨分别来自于真螨目无气门亚目、真螨目前气门亚目和真螨目中气门许多真螨目无气门亚目的螨类生活在蜂箱亚目[6]。
底部，以巢屑、蜂尸和一些真菌为食，如Forcellinia faini 是一种普遍的食腐螨，最初在波多黎各岛被发现，而后在泰国的蜂箱巢屑中大量存在[7]。中气门亚目的一个典型代表是跗线螨科的Pseudacarapis indoapis，这种螨只发现于东方蜜蜂蜂巢内，可能以取食花粉为生[8]。中气门亚目的Melichares dentriticus是一种以 寄生于蜜蜂科的蜂螨都已经被描述过，但是也有很多近年来才被发现或重新界定的蜂螨，它们与寄主的寄生关系总结见表。
Putatunda 等[17]和Koeniger [23]记录了蜜蜂的营巢特点与寄生螨种类的关系。营巢于灌木丛、单一巢脾的小蜜蜂及黑小蜜蜂通常会被真瓦螨属（Euvarroa spp. ）寄生[18]；在树干（或岩石）上、营单一巢脾的大蜜蜂及黑大蜜蜂通常会被热厉螨属寄生[19]；而在洞穴中或树干营复巢脾的东方蜜蜂、西方蜜蜂和沙巴蜂捕食其它生物为主的螨类，在蜂箱内随处可见，普 通常会被瓦螨属寄生，新发现的林氏瓦螨也符合这种
遍存在于储藏物中[9]，而该亚目的新曲厉螨（Neocypholaelaps ）属和Afrocypholaelaps 属则存在于热带和亚热带树木的花朵上，以花粉为食，是一类依靠蜜蜂传播的携播螨，如在澳大利亚西方蜜蜂[10]和印度东方蜜蜂[11]的个别采集蜂上，发现过大量Afrocypholaelaps Africana，最多可达400只左右，以巢房内的花粉为食，通常不会干扰蜂群。此外，世界上很多地区的蜂群中还发现过Melittiphis alvearius，根据血清学诊断，这类螨并不是寄生性螨，也是以巢内储存的花粉为食
[12]
。
1.2 寄生性蜂螨
迄今为止，全世界发现并报道的蜜蜂外寄生螨主要有12种，分别来自于节肢动物门，蛛形纲，蜱螨亚纲，寄螨总目，中气门目，皮刺螨总科的瓦螨科、厉螨科和蜂盾螨亚科[13]。 1.2.1 瓦螨科（Varroidae）
（1）瓦螨属（Varroa ）主要包括雅氏瓦螨（V. jacobsoni ）、狄斯瓦螨（V. destructor）
[14]
、恩氏瓦螨
（V. underwoodi）和林氏瓦螨（V. rindereri）。 （2）真瓦螨属（Euvarroa 主要包括欣氏真瓦螨（E.sinhai ）和旺氏真瓦螨（E. wongsirii）。 1.2.2 厉螨科（Laelapidae）
（1）热厉螨属（Tropilaelaps ）主要包括亮热厉螨（T. clareae）、柯氏热厉螨（T. Koenigerum）、梅氏
热厉螨（T. mercedesae）
[15]和泰氏热厉螨（T. thaii ）[15]
。 （2）新曲厉螨属（Neocypholaelaelaps ）主要包括印度新曲厉螨（N. indica）。
1.2.3 蜂盾螨亚科（Acarapinae） 对蜜蜂造成危害的是该亚科的蜂盾螨属（Acarapis ），主要包括：武氏蜂盾螨（A. woodi）、背蜂盾螨（ A. dorsalis）、外蜂盾螨（A. externus）和游离蜂盾螨（A. vagans）。
目前还发现，有一些寄生性螨仅寄生于非洲类型的西方蜜蜂种群，而且人们对其了解甚少[16]。大部分
规律[20]，但是也有所改变，因为蜂螨存在寄主转移现象，如小蜂螨的原寄主是大蜜蜂，但后来在西方蜜蜂上也发生危害。
表 蜂螨及其蜜蜂寄主
Table Mesostigmatic mites parasitizing bees
蜂种名称 蜂螨种类 参考文献Apis species
Mites
Source 黑小蜜蜂 A. andreniformis
欣氏真瓦螨 E.sinhai 17 旺氏真瓦螨 E.wongsirii *
18 东方蜜蜂 A.cerana
亮热厉螨 T. clareae 17 雅氏瓦螨 V. jacobsoni* 14 狄斯瓦螨 V. destructor* 14 恩氏瓦螨 V. underwoodi*
17 大蜜蜂 A.dorsata
亮热厉螨 T. clareae* 19 梅氏热厉螨 T. mercedesae* 15 柯氏热厉螨 T. koenigerum*
17 小蜜蜂 A.florea
欣氏真瓦螨 E.sinhai * 6 梅氏热厉螨 T. mercedesae 15 亮热厉螨 T. clareae
17 沙巴蜂 A.koschevnikovi
林氏瓦螨 V. rindereri* 20 雅氏瓦螨 V. jacobsoni
17 黑大蜜蜂 A.laboriosa
梅氏热厉螨 T. mercedesae 15 泰氏热厉螨 T. thaii * 15 亮热厉螨 T. clareae 15 柯氏热厉螨 T. koenigerum
17 西方蜜蜂 A.mellifera
狄斯瓦螨 V. destructor 14 欣氏真瓦螨 E.sinhai 17 蜂盾螨属 Acarapis 6 梅氏热厉螨 T. mercedesae 15 亮热厉螨 T. clareae
17
苏拉威西蜂 A.nigrocincta 恩氏瓦螨 V. underwoodi 21 绿努蜂 A.nuluensis
雅氏瓦螨 V. jacobsoni 17 恩氏瓦螨 V. underwoodi
22
*星号表示该蜜蜂是原寄主
Asterisk denotes mites believed to be originally associated with the
particular bee species
3期 罗其花等：蜂螨的种类及蜜蜂主要害螨研究进展 587
在这些螨中，对世界蜂业造成显著危害的是狄斯瓦螨、梅氏热厉螨和武氏蜂盾螨[6]。在中国已发现的外寄生螨有狄斯瓦螨[24]、梅氏热厉螨[15]、恩氏瓦螨[13]、欣氏真瓦螨以及印度新曲厉螨（携播螨）[13]。
2 三种主要害螨的研究进展
2.1 狄斯瓦螨
狄斯瓦螨过去俗称“大蜂螨”，是对世界各国养蜂业危害最大的蜜蜂寄生虫，2000年重新命名之前，它一直被称为雅氏瓦螨[24]。
2000年初，Anderson 等[14]对采自世界各国的大量蜂螨样本进行研究后发现：原被归入雅氏瓦螨的寄生螨，应分为2个种，一个是新界定的雅氏瓦螨，主要分布在印尼和马来西亚，已发现9个基因型，它们只在东方蜜蜂雄蜂房内繁殖，并不对西方蜜蜂造成危害；另一个是新命名的狄斯瓦螨，广泛分布于东方蜜蜂、西方蜜蜂上，已发现11个基因型。危害全世界西方蜜蜂的是狄斯瓦螨的朝鲜基因型和日本/泰国基因型，这2个基因型在东方蜜蜂的雄蜂房以及西方蜜蜂的雄蜂房和工蜂房都可以正常繁 殖[14]。其中狄斯瓦螨的朝鲜基因型分布广泛，危害欧洲、非洲、亚洲、美洲和新西兰的西方蜜蜂，日本/泰国基因型只分布于日本、泰国和南北美洲[14]。而狄斯瓦螨的其它基因型只能在东方蜜蜂雄蜂房中繁殖，不能在西方蜜蜂工蜂房、雄蜂房和东方蜜蜂的工蜂房内繁殖[14,24]。
狄斯瓦螨的原始寄主是东方蜜蜂，在长期协同进化过程中，已与寄主形成了相互适应关系，在一般情况下其寄生率很低，危害也不明显[25]。直到20世纪初，西方蜜蜂引入亚洲，狄斯瓦螨逐渐转移到西方蜜蜂群体内寄生，并造成严重危害，才引起人们的高度重视[6]。1952年前苏联首次报道在其远东地区的西方蜜蜂群中发现狄斯瓦螨的侵染[26-27]。20世纪60—70年代后，由于地理扩散和引种不慎等原因，狄斯瓦螨由亚洲传播到欧洲、美洲、非洲和新西兰[6,26-27]。如今，除澳大利亚和非洲的部分地区还没有发现狄斯瓦螨外，全世界只要有蜜蜂生存的地方就有狄斯瓦螨的危害[6]
。
根据Zhou 等[24]的研究表明，在中国东方蜜蜂、西方蜜蜂中寄生的均为狄斯瓦螨，还未发现雅氏瓦螨的任何一种基因型，这一结果澄清了中国蜂业界长期以来认识上的一个误区。
狄斯瓦螨可危害蜜蜂封盖幼虫、蛹和成蜂。其繁殖速度快，在单群蜜蜂中寄生的数量可超过3 000—
5 000只，最高达1.1万只。一个封盖幼虫可以有数只雌螨同时寄生，造成羽化后的蜜蜂体重减轻、翅和足畸形，从而造成蜂群生产力严重下降，乃至全群毁灭[6]。
狄斯瓦螨的防治可采取热处理法[28]；周婷等[29]
最新研究发现狄斯瓦螨在相对小的巢房中繁殖力高，因此可以采用勤换巢础，用新脾作子脾的方法，降低狄斯瓦螨的繁殖力；也可以利用狄斯瓦螨偏爱雄蜂虫蛹的特点插入雄蜂脾诱杀[30]；
或每隔16—20 d割一次雄蜂蛹，并清除蜂尸[30]；此外，还可以采用断子结合药物治疗的方法，这是目前最常用的方法。治疗狄斯瓦螨的化学药物主要是有机酸、萘、氟胺氰聚酯以及升华硫等[6]。 2.2 热厉螨属
热厉螨属的蜂螨是亚洲地区蜜蜂科的外寄生虫[31]。除感染原始寄主大蜜蜂外，还常转移寄主感染蜜蜂科的西方蜜蜂、黑大蜜蜂和小蜜蜂[15,31]。据报道，东方蜜蜂中已发现亮热厉螨[15,32-33]，但还未见其在东方蜜蜂幼虫上繁殖的报道[34]。
Anderson 等[15]根据小蜂螨的形态、线粒体CO-Ⅰ基因和ITS1-5.8S-ITS2的序列特征和多态性分析将小蜂螨分为4个种：柯氏热厉螨、梅氏热厉螨、亮热厉螨和泰氏热厉螨。其中梅氏热厉螨和亮热厉螨是西方蜜蜂的主要寄生螨，而柯氏热厉螨和泰氏热厉螨对西方蜜蜂没有危害。它们与蜜蜂属9个蜂种的寄生关系和分布范围见表和图。Anderson 等[15]也对中国浙江的一群西方蜜蜂和云南的一群大蜜蜂中寄生的小蜂螨进
Tt 、Tm 、Tk 、Tc 分别代表小蜂螨的4个种T. thaii、T. mercedesae、T. koenigerum 、T. clareae；AL 代表黑大蜜蜂、ADBr 、ADBi 、ADD 代表大蜜蜂的不同生态型[15]
Tt =T. thaii, Tm =T. mercedesae, Tk =T .koenigerum, Tc =T. clareae, AL= A.laboriosa , ADBr, ADBi, ADD=different groups of Apis dorsata[15]
图 小蜂螨和大蜜蜂的分布图
Fig. Distribution of Tropilaelaps spp. and A.dorsata
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行鉴定，表明寄生在这2个种群内的小蜂螨是梅氏热厉螨，而并非早起定名的亮热厉螨。但是由于Anderson 等[15]的研究涉及中国的小蜂螨样品量很少，因此寄生在中国蜜蜂科的小蜂螨种类还需进一步研究。
小蜂螨繁殖周期短，防治比狄斯瓦螨困难，因此是一种比狄斯瓦螨危害性更大的寄生虫[6,15,34]。在很多地区，小蜂螨已经发展成西方蜜蜂的一种长期的危害性寄生虫[15]。小蜂螨的寄生水平能达90%，甚至更高
[35]
。据报道，小蜂螨曾对印度、阿富汗、伊斯兰堡、
越南、泰国等国家的养蜂业造成了较大的危害，曾导致印度西方蜜蜂群50%的幼虫死亡[6,34-39]。
小蜂螨也是对中国蜂业危害最大的寄生虫，中国西方蜜蜂群中95%感染小蜂螨[1]。截至目前，欧洲地区还没有小蜂螨危害的报道[15]。但随着商业蜂群的频繁转地饲养、蜂群进出口活动的盛行以及全球气候逐渐变暖等因素的存在，这些热带地区的小蜂螨很可能成为西方国家养蜂业最具威胁性的一大潜在寄生虫[40]，小蜂螨对世界养蜂业的影响正受到人们的密切关注。
小蜂螨危害封盖幼虫、蛹，并导致后者变形、死亡，勉强出房的成蜂通常表现出机体和生理上的缺 陷[41]。
小蜂螨不危害成蜂，但是依靠成蜂来扩散种群，其在成蜂上只能存活1.4 d[41]。据报道，在泰国大约有27%的雌螨进入巢房后并不繁殖，有2%的雌螨只产雄卵[42]。而在阿富汗有18%的雌螨进入巢房后不繁殖。64%的雌螨产1个具有繁殖能力的后代，33%的雌螨产2个具有繁殖能力的后代[43]。
1961年，Delfinado 等[31]曾在蜂场周围的田鼠中发现过小蜂螨（T. clareae）的寄生。中国很多蜂农反应在蜂场周围的粪堆、杂草堆、蛴螬、田鼠和苍蝇等上发现过小蜂螨，也有部分蜂农反应小蜂螨在蜂箱内的保温物内越冬[44]，但这些是不是小蜂螨还需进一步研究。
小蜂螨在成蜂体上存活的时间很短，可以利用这一薄弱环节来控制其危害，如扣王断子法，这是一种最有效的防治方法[37]；也可以在蜂群没有大幼虫时，插入雄蜂幼虫脾诱杀[6]；化学防治上用85%的甲酸来防治小蜂螨[45]；或每个月撒一次升华硫[45]；很多用来防治狄斯瓦螨的药剂也可以有效地防治小蜂螨[6,37]；烟草烟雾可以使携播螨死亡[45]；或者将滤纸放入硝酸钾（浓度15%）和阿米曲士（浓度12.5%）的混合溶液中浸透，晾干后点燃滤纸放入蜂箱底部，据报道，这种烟雾会导致大量小蜂螨死亡[46]。 2.3 武氏蜂盾螨
武氏蜂盾螨又称“气管螨”，寄生在成年蜂的气管和气囊里。蜜蜂气管螨是一种世界性寄生虫，20世纪初首先在英国被发现。1980—1982年曾导致美国北部蜂群大量死亡，损失率达90%[47-48]。感染较重的蜂群，幼虫区减少，群势下降，越冬蜂团小而松散，越冬饲料消耗增加，蜂群产量下降，最后蜂群弃巢而 逃[48-49]。在亚热带地区，气管螨种群在冬季增长，夏季衰落[50]。据报道，除了瑞典、挪威、丹麦、新西兰、澳大利亚和夏威夷外，只要从欧洲引进过种王的国家都有该病的发生[6]。中国是一个进口西方蜜蜂种王频繁的国家，但还没有气管螨危害的相关报道，估计由于其诊断困难、解剖程序操作繁琐，或危害程度较轻等原因还没引起足够重视，因此，加强对中国气管螨的调查和研究具有重要的意义。
气管螨整个生活周期都在成蜂气管里度过，除了在搜寻新寄主时才会暂时离开气管[50]。由于其后代不能在老龄蜂气管内完成发育，所以老龄蜂对气管螨的吸引力较小，当寄主蜜蜂超过13日龄，尤其在15—25日龄时，气管螨便开始伺机寻找新寄主，它们首选刚出房的幼蜂寄生[51]。成螨偶尔也会在成蜂腹部、头部的气囊内以及翅基部产卵，如果其寄生在这些部位则通常会导致病蜂后翅脱落，呈“K ”型翅[6]。气管螨暴露于气管外时，对干燥和饥饿很敏感，成活与否和环境的温、湿度及自身的营养状态密切相关，如果在几个小时内没有找到适宜的寄主便会死亡[51-52]。
气管螨肉眼不可见，这给诊断工作带来很大的困难。蜂农通常根据群势下降、“K ”型翅等来诊断，但是这些症状均不可靠，唯一可信的诊断方法是对病蜂气管进行解剖观察。有9种解剖方法可以用来诊断该螨[6]。解剖时要求是新鲜或冷冻的标本，由于酒精会使气管组织变黑而不易观察，所以标本不宜保存在酒精里[6]。气管染色法[6]需要反复操作，诊断较费时，一种较简便的方法是用豆浆搅拌机来粉碎蜜蜂胸部，使充有气体的气管漂浮在上面，然后收集表面残渣来诊断该螨的感染情况[53]。
也可以使用ELISA 检测技术进行血清学诊断[54]。另一种较快捷的方法是直接将蜜蜂胸部捣成匀浆，然后通过薄层层析法分析查看是 否有鸟嘌呤残基的出现，因为鸟嘌呤残基是气管螨 的代谢废物，这种方法已得到一些研究者的肯定和支持[55]。
蜜蜂和气管螨都属于节肢动物，很多基本的生理学过程也很相似，所以要找到一种适合的具有挥发性的化学药物比较困难。美国唯一授权的蜜蜂气管螨药
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是薄荷醇晶体，是从野生薄荷属植物上提取获得，然而在外界温度较低时，薄荷醇晶体挥发量少而达不到治疗效果，但温度过高时，挥发量过大，对蜜蜂产生趋避作用[6]。可采用阿米曲士或甲酸[56]对气管螨进行化学防治。另一种比较安全的生物防治法是在巢框上放一块植物油制的糖饼，通过植物油挥发的气味干扰雌螨搜寻新寄主，从而有效保护幼蜂不被侵染[51]。防治气管螨最有效的方法还是培养抗螨蜂种，现已发现有几个蜜蜂亚种对该螨产生抗性，如布克法斯特蜂（Buckfast bee），其蜂王已被商业化饲养和出售。研究还表明，只要具有清理行为的蜜蜂通常会表现出较高的抗螨性[57-58]。
3 与蜂螨相关的蜜蜂信息素
Le Conte等[59-60]研究发现老熟的蜜蜂幼虫通过分泌幼虫信息素，诱使其它工蜂为其封上蜡盖，以利于化蛹。这种幼虫信息素包括甲基棕榈酸酯、甲基油酸酯、甲基硬脂酸酯、甲基亚油酸酯、甲基亚麻酸酯、乙基棕榈酸酯、乙基油酸酯、乙基硬脂酸酯、乙基亚油酸酯和乙基亚麻酸酯等10种成份。狄斯瓦螨也能利用这种幼虫信息素找到并潜入即将封盖的幼虫房。在这10种成分中，甲基棕榈酸酯对狄斯瓦螨具有很强的吸引作用，乙基棕榈酸酯和甲基亚麻酸酯对狄斯瓦螨的吸引作用较弱，其它7种酯类对蜂螨没有吸引力。幼虫信息素在雄蜂幼虫中的含量高于工蜂。Le Conte等[61]进一步证实，这种信息素是由幼虫唾液腺上皮细胞分泌到唾液腺腔的混合物，同时表明唾液腺腔是幼虫信息素和酯类物质的储藏器官。
Nation 等[62]认为，蜂螨表皮的化学信息素组成与老熟幼虫和蛹表皮的化学信息素组成更相似，所以老熟幼虫和蛹更能吸引蜂螨。与健康的老熟幼虫和蛹相比，有蜂螨寄生的幼虫和蛹，其表皮信息素中的二甲基烷烃、脂肪酸和脂类等含量更高[63]。
气管螨和狄斯瓦螨优先选择幼蜂寄生[51-52]，Phelan 等[64]认为气管螨是被幼蜂前胸气门发出的信息素所吸引，而且小于4日龄的幼蜂表皮上特定的碳氢化合物对气管螨也具有很强的吸引力。而对于狄斯瓦螨，Hoppe 等[65]认为是由于老龄蜂上含有较高的纳氏腺素对其具有趋避作用，但这一结果还未得到证实。
另外，有研究表明蜜蜂幼虫体内的保幼激素（JH Ⅲ）对蜂螨的产卵具有刺激作用。成蜂体内的保幼激素影响狄斯瓦螨进入幼虫巢房和促进蜂螨的卵黄细胞分化[66]。
4 与蜂螨相关的蜜蜂病害
蜂螨综合症（BPMS ）是指蜜蜂受到蜂螨感染后蜂群的衰落现象，可出现在一年中的任何时候，蜂群通常同时爆发螨害和各种幼虫病，症状类似美洲幼虫腐臭病和囊状幼虫病，但是没有主要病原，表现为感病蜂群子脾不整齐，蜂王出现自然更替，巢门口随处可见爬蜂，蜂群群势普遍很小等[67]。据报道，蜂螨综合症可能与蜂螨所携带的病原有关[67-68]，但是它们的病因学以及蜂螨与寄主发病的关系仍不清楚。目前，研究较多的是蜂螨与蜜蜂病毒病、细菌病和真菌病之间的关系。 4.1 蜂螨与病毒病
蜜蜂对很多病毒敏感，已知的有5种病毒和大蜂螨有关，一种与气管螨有关，还有一种与梅氏热厉螨有关[6]。这些病毒粒子可能一直潜伏在蜜蜂体表、体内以及蜂箱中，通过蜂螨穿刺健康蜜蜂时留下的伤口感染，这也是感染了螨害的蜂群容易受病毒攻击的重要原因之一[69]。
急性麻痹病病毒（APV ）：大量危害成蜂和幼虫，尤其危害那些被狄斯瓦螨同时寄生的蜂群。该病毒通过一种未知的机制被激活，当蜂螨寄生感染了APV 的蜜蜂时，病毒在蜂螨体内大量增殖，这些携带病毒的蜂螨在取食健康幼虫或成年蜂时，使得病毒得以大量扩散和增殖，最后导致整群崩溃[69-70]。
克什米尔病毒（KBV ）：最初在克什米尔地区的东方蜜蜂中发现，是一种分布广泛、危害大的病毒。只要有蜜蜂的生存就有该病毒的存在，和急性麻痹病病毒一样，它可能在有大蜂螨寄生的情况下被激活，并大量繁殖[71]。但克什米尔病毒在没有蜂螨寄生的澳大利亚也会导致蜂群死亡[6]。来自加拉大和西班牙的克什米尔病毒毒株的血清学测试结果和急性麻痹病病毒相似[72]。克什米尔病毒的病理学仍需进一步研究。
蜜蜂残翅病毒（DWV ）：首次在波兰报道，只要发现有大蜂螨的蜂群，就能发现该病毒的存在，中国的中华蜜蜂也感染该病毒[6,73]。有研究者认为狄斯瓦螨在取食蜜蜂血淋巴时，将DWV 病毒传染给健康的蜜蜂[73]。
慢性麻痹病病毒（CPV ）：1993年首次被报道，该病毒与气管螨有关，CPV 可能由气管螨引起，其症状和感染气管螨症状非常相似[6]。并且蜜蜂对CPV 的敏感性可遗传[6]。CPV 产生2种症状：一种是蜜蜂颤抖，不能飞行，翅膀呈“K ”型，腹部肿胀；另一种
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称之为“无毛症”，可以看到无毛，黑色光亮的蜜蜂在巢门口爬行。这种病通常出现在定地养蜂场，发病条件和蜂螨感染的条件一样。在没有蜂螨感染的蜂群中，偶尔也出现CPV 的爆发，但在蜂螨感染的蜂群中，CPV 病毒则显著性地增加[6]。
为调查小蜂螨是否也携带、传播蜜蜂病毒，Dainat 等[75]对中国云南地区的梅氏热厉螨进行了研究，调查其体内是否存在DWV 、BQCV 、SBV 、KBV 、ABPV 和CPV ，结果在梅氏热厉螨体内发现了大量的DWV 病毒颗粒，因此认为小蜂螨是传播DWV 病毒的生物性媒介[74-75]。但这项研究只能说明在该时间段和该地区的小蜂螨体内除了DWV 病毒外，没有其它病毒，而不能说明小蜂螨不携带这些病毒。可以通过人为向健康蜂群接种小蜂螨和这些病毒，使蜂群感染，再研究小蜂螨是否携带这些病毒及其在体内的复制情况，以此来探讨小蜂螨是否也传播其它病毒。
其它与蜂螨相关的病毒还有云翅病毒（CWV ）等，但其病理学还不清楚[6]。还有研究证实了大蜂螨中存在虹彩病毒[76]，但该发现还未引起人们的充分认识。 4.2 蜂螨与细菌病
大蜂螨可能传播粘质沙雷菌（属）（Serratia marcescens ），这种细菌会引起蜜蜂的败血病，如果让感染该细菌的大蜂螨取食蜜蜂幼虫时，会导致20%的健康幼虫感病[77]。狄斯瓦螨也可能传播其它细菌，如蜂房哈夫尼菌（Hafnia alvei）[6]。受狄斯瓦螨寄生的蜂群通常同时感染欧洲幼虫腐臭病（EFB ），但蜂螨是否传播该细菌还未被证实，因为EFB 是一种与应激相关的病症，蜂螨严重侵染的蜂群对EFB 是敏感 的[6,78]。曾经在狄斯瓦螨体表发现过美洲幼虫腐臭病的孢子，但还不能证明狄斯瓦螨可传播这种病菌[78]。 4.3 蜂螨与真菌病
真菌在蜂箱中随处可见，但寄生狄斯瓦螨的蜂群患白垩病（由真菌Ascosphera apis引起）的可能性似乎更大。这也可能是由于蜂螨的危害导致蜂群群势减弱、蜂子保温不够，而受冻的幼虫更易受到真菌的感染[79]。
5 研究趋势和展望
过去30年，蜂螨在世界范围内的危害促进了检测、诊断和防治技术等的研究和发展。但是，蜂螨的基础研究仍相对滞后，如蜂螨对蜜蜂造成的具体危害还不清楚，而与螨害相关的各种病原微生物在蜂群衰落过程中所起的作用也尚不清楚。病毒引起的蜜蜂病
理学研究方法仍然滞后，蜜蜂—病毒—蜂螨之间关系的研究还具有挑战性，因为大部分与蜜蜂相关的病毒在蜂螨侵害前都是未知的，而且蜜蜂病毒病的早期诊断和鉴定也比较困难。
随着蜂螨分类学研究的深入，狄斯瓦螨、小蜂螨种内可能还包括其它基因型或新亚种；这些现已重新界定的新种和将来可能发现的新种与寄主的关系、对寄主带来的危害以及是否存在寄主转移的可能性等方面的研究还需要进一步补充和完善；实验室培养蜂螨的方法虽然被探讨过[80]，但蜜蜂体外培养蜂螨还需进一步的研究，而人工饲料和相关控制方法的研究将为实验室饲养蜂螨提供可能。
在对蜂螨的研究中，最关键的问题仍然是防治。目前，虽然有很多生物防治的报道，但在养蜂生产中成功应用的还较少，还未发现对蜜蜂和消费者都无害的有效控制螨害的报道，因此，对各种防治方法的深入研究尤为重要，如植物性治螨药物的筛选、抗螨种的培育、新的饲养管理技术的改进等；而比较有前景的防治方法可能是蜂螨引诱剂的研究。利用引诱剂诱杀蜂螨既不会污染蜂产品，也不会对蜜蜂造成伤害，经济实用，简单方便；另一研究趋势是确定蜂螨经济损害水平，并确定防治的阈值。总之，在蜂螨的防治上，应通过各种手段和途径将疾病控制和螨害控制结合起来，而不是顾此失彼，或仅仅依靠少数几种化学药物。
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（责任编辑 毕京翠，李 莉）
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蜂螨的种类及蜜蜂主要害螨研究进展
罗其花，周 婷，王 强，代平礼，吴艳艳
（中国农业科学院蜜蜂研究所/农业部授粉昆虫生物学重点实验室，北京 100093）
摘要：蜂螨是一类危害严重的蜜蜂寄生虫。随着蜂螨抗药性的产生和危害的加重，现已引起各国养蜂业的高度重视。本文从4个方面综述了近年来与蜂螨相关的研究进展：①蜂螨的种类；②重要蜜蜂害螨武氏蜂盾螨（Acarapis woodi），狄氏瓦螨（Varroa destructo）和小蜂螨（Tropilaelaps spp.）的分布、生物学特性、危害和防治方法；③与蜂螨相关的蜜蜂信息素研究；④与蜂螨相关的蜜蜂病害研究；并对今后蜂螨的研究趋势和方向进行了讨论。
关键词：蜂螨；种类；武氏蜂盾螨；狄斯瓦螨；小蜂螨；研究进展
Advances in Research on Classification and Major Species
of Bee Mites
LUO Qi-hua, ZHOU Ting, WANG Qiang, DAI Ping-li, WU Yan-yan
(Institute of Apiculture, Chinese Academy of Agricultural Science/Key Laboratory of Pollinating Iinsect Biology, Ministry of
Agriculture, Beijing 100093)
Abstract: The mites that parasitize honey bees have become important pests in the world. With the increasing damage to the beekeeping and fluvalinate-resistant mites have appeared, the mites have attracted more and more attention. This paper described the progress in study of the mites. ① The species of bee mites is reviewed; ②The distribution，biology, damage of Acarapis woodi, Varroa destructor and Tropilaelaps spp. are summarized, along with control methods; ③Mite-associated bee pheromone; ④Mite-associated bee diseases have also been reviewed. Finally, general direction of research on bee mites are analyzed and discussed.
Key words: Acari; species; Acarapis woodi; Varroa destructor; Tropilaelaps spp.; progress
0 引言
蜜蜂是一种重要的经济昆虫，除了为人类提供蜂产品外，其最大的贡献是为农作物授粉，蜜蜂授粉对于农作物、果园、濒危植物保护、城市园艺以及生态恢复都具有重要意义[1]。蜜蜂属（Apis ）包括小蜜蜂（A. florea）、黑小蜜蜂（A. andreniformis）、大蜜蜂（A. dorsata）、黑大蜜蜂（A. laboriosa）、沙巴蜂（A. koschevnikovi ）、绿努蜂（A. nuluensis）、苏拉威西蜂（A. nigrocincta）、东方蜜蜂（A. cerana）和西方蜜蜂（A. mellifera）等9个蜂种，生产上饲养的主要是东方蜜蜂和西方蜜蜂及其亚种[2]。蜂螨是一类对世界养蜂业危害巨大的蜜蜂寄生虫。中国西方蜜蜂群中，100%感染狄斯瓦螨（Varroa destructor），95%感染
小蜂螨（Tropilaelaps spp. ）[1]。
笔者从蜂螨的种类、蜂业主要螨害、与蜂螨有关的蜜蜂信息素及病害的研究进展进行综述。旨在全面认识和把握该类害虫的分布与传播途径，了解其生物特性、进化过程与方向、变异程度和危害范围等，有助于对螨害的传播作出预测并采取相应的防治措施。
1 蜂螨的种类
蜂群中有100多种与蜜蜂有关的螨，但它们大多数对蜜蜂没有危害[3-4]。这些螨大体可分为4类，即食腐螨、捕食性螨、携播螨和蜜蜂寄生螨[5]。根据蜂群中螨对蜜蜂的危害程度，还可将蜂螨分为非寄生性螨和寄生性螨2类[6]。 1.1 非寄生性螨
收稿日期：2009-05-27；接受日期：2009-10-19
基金项目：国家自然科学基金资助项目（30871831）、农业部行业科技项目（nyhyzx07-041）
作者简介：罗其花，博士研究生。E-mail ：[email protected]。通信作者周 婷，研究员，博士。Tel ：010-82594004；E-mail ：[email protected]
586 中 国 农 业 科 学 43卷
与蜜蜂相关的3类非寄生性螨分别来自于真螨目无气门亚目、真螨目前气门亚目和真螨目中气门许多真螨目无气门亚目的螨类生活在蜂箱亚目[6]。
底部，以巢屑、蜂尸和一些真菌为食，如Forcellinia faini 是一种普遍的食腐螨，最初在波多黎各岛被发现，而后在泰国的蜂箱巢屑中大量存在[7]。中气门亚目的一个典型代表是跗线螨科的Pseudacarapis indoapis，这种螨只发现于东方蜜蜂蜂巢内，可能以取食花粉为生[8]。中气门亚目的Melichares dentriticus是一种以 寄生于蜜蜂科的蜂螨都已经被描述过，但是也有很多近年来才被发现或重新界定的蜂螨，它们与寄主的寄生关系总结见表。
Putatunda 等[17]和Koeniger [23]记录了蜜蜂的营巢特点与寄生螨种类的关系。营巢于灌木丛、单一巢脾的小蜜蜂及黑小蜜蜂通常会被真瓦螨属（Euvarroa spp. ）寄生[18]；在树干（或岩石）上、营单一巢脾的大蜜蜂及黑大蜜蜂通常会被热厉螨属寄生[19]；而在洞穴中或树干营复巢脾的东方蜜蜂、西方蜜蜂和沙巴蜂捕食其它生物为主的螨类，在蜂箱内随处可见，普 通常会被瓦螨属寄生，新发现的林氏瓦螨也符合这种
遍存在于储藏物中[9]，而该亚目的新曲厉螨（Neocypholaelaps ）属和Afrocypholaelaps 属则存在于热带和亚热带树木的花朵上，以花粉为食，是一类依靠蜜蜂传播的携播螨，如在澳大利亚西方蜜蜂[10]和印度东方蜜蜂[11]的个别采集蜂上，发现过大量Afrocypholaelaps Africana，最多可达400只左右，以巢房内的花粉为食，通常不会干扰蜂群。此外，世界上很多地区的蜂群中还发现过Melittiphis alvearius，根据血清学诊断，这类螨并不是寄生性螨，也是以巢内储存的花粉为食
[12]
。
1.2 寄生性蜂螨
迄今为止，全世界发现并报道的蜜蜂外寄生螨主要有12种，分别来自于节肢动物门，蛛形纲，蜱螨亚纲，寄螨总目，中气门目，皮刺螨总科的瓦螨科、厉螨科和蜂盾螨亚科[13]。 1.2.1 瓦螨科（Varroidae）
（1）瓦螨属（Varroa ）主要包括雅氏瓦螨（V. jacobsoni ）、狄斯瓦螨（V. destructor）
[14]
、恩氏瓦螨
（V. underwoodi）和林氏瓦螨（V. rindereri）。 （2）真瓦螨属（Euvarroa 主要包括欣氏真瓦螨（E.sinhai ）和旺氏真瓦螨（E. wongsirii）。 1.2.2 厉螨科（Laelapidae）
（1）热厉螨属（Tropilaelaps ）主要包括亮热厉螨（T. clareae）、柯氏热厉螨（T. Koenigerum）、梅氏
热厉螨（T. mercedesae）
[15]和泰氏热厉螨（T. thaii ）[15]
。 （2）新曲厉螨属（Neocypholaelaelaps ）主要包括印度新曲厉螨（N. indica）。
1.2.3 蜂盾螨亚科（Acarapinae） 对蜜蜂造成危害的是该亚科的蜂盾螨属（Acarapis ），主要包括：武氏蜂盾螨（A. woodi）、背蜂盾螨（ A. dorsalis）、外蜂盾螨（A. externus）和游离蜂盾螨（A. vagans）。
目前还发现，有一些寄生性螨仅寄生于非洲类型的西方蜜蜂种群，而且人们对其了解甚少[16]。大部分
规律[20]，但是也有所改变，因为蜂螨存在寄主转移现象，如小蜂螨的原寄主是大蜜蜂，但后来在西方蜜蜂上也发生危害。
表 蜂螨及其蜜蜂寄主
Table Mesostigmatic mites parasitizing bees
蜂种名称 蜂螨种类 参考文献Apis species
Mites
Source 黑小蜜蜂 A. andreniformis
欣氏真瓦螨 E.sinhai 17 旺氏真瓦螨 E.wongsirii *
18 东方蜜蜂 A.cerana
亮热厉螨 T. clareae 17 雅氏瓦螨 V. jacobsoni* 14 狄斯瓦螨 V. destructor* 14 恩氏瓦螨 V. underwoodi*
17 大蜜蜂 A.dorsata
亮热厉螨 T. clareae* 19 梅氏热厉螨 T. mercedesae* 15 柯氏热厉螨 T. koenigerum*
17 小蜜蜂 A.florea
欣氏真瓦螨 E.sinhai * 6 梅氏热厉螨 T. mercedesae 15 亮热厉螨 T. clareae
17 沙巴蜂 A.koschevnikovi
林氏瓦螨 V. rindereri* 20 雅氏瓦螨 V. jacobsoni
17 黑大蜜蜂 A.laboriosa
梅氏热厉螨 T. mercedesae 15 泰氏热厉螨 T. thaii * 15 亮热厉螨 T. clareae 15 柯氏热厉螨 T. koenigerum
17 西方蜜蜂 A.mellifera
狄斯瓦螨 V. destructor 14 欣氏真瓦螨 E.sinhai 17 蜂盾螨属 Acarapis 6 梅氏热厉螨 T. mercedesae 15 亮热厉螨 T. clareae
17
苏拉威西蜂 A.nigrocincta 恩氏瓦螨 V. underwoodi 21 绿努蜂 A.nuluensis
雅氏瓦螨 V. jacobsoni 17 恩氏瓦螨 V. underwoodi
22
*星号表示该蜜蜂是原寄主
Asterisk denotes mites believed to be originally associated with the
particular bee species
3期 罗其花等：蜂螨的种类及蜜蜂主要害螨研究进展 587
在这些螨中，对世界蜂业造成显著危害的是狄斯瓦螨、梅氏热厉螨和武氏蜂盾螨[6]。在中国已发现的外寄生螨有狄斯瓦螨[24]、梅氏热厉螨[15]、恩氏瓦螨[13]、欣氏真瓦螨以及印度新曲厉螨（携播螨）[13]。
2 三种主要害螨的研究进展
2.1 狄斯瓦螨
狄斯瓦螨过去俗称“大蜂螨”，是对世界各国养蜂业危害最大的蜜蜂寄生虫，2000年重新命名之前，它一直被称为雅氏瓦螨[24]。
2000年初，Anderson 等[14]对采自世界各国的大量蜂螨样本进行研究后发现：原被归入雅氏瓦螨的寄生螨，应分为2个种，一个是新界定的雅氏瓦螨，主要分布在印尼和马来西亚，已发现9个基因型，它们只在东方蜜蜂雄蜂房内繁殖，并不对西方蜜蜂造成危害；另一个是新命名的狄斯瓦螨，广泛分布于东方蜜蜂、西方蜜蜂上，已发现11个基因型。危害全世界西方蜜蜂的是狄斯瓦螨的朝鲜基因型和日本/泰国基因型，这2个基因型在东方蜜蜂的雄蜂房以及西方蜜蜂的雄蜂房和工蜂房都可以正常繁 殖[14]。其中狄斯瓦螨的朝鲜基因型分布广泛，危害欧洲、非洲、亚洲、美洲和新西兰的西方蜜蜂，日本/泰国基因型只分布于日本、泰国和南北美洲[14]。而狄斯瓦螨的其它基因型只能在东方蜜蜂雄蜂房中繁殖，不能在西方蜜蜂工蜂房、雄蜂房和东方蜜蜂的工蜂房内繁殖[14,24]。
狄斯瓦螨的原始寄主是东方蜜蜂，在长期协同进化过程中，已与寄主形成了相互适应关系，在一般情况下其寄生率很低，危害也不明显[25]。直到20世纪初，西方蜜蜂引入亚洲，狄斯瓦螨逐渐转移到西方蜜蜂群体内寄生，并造成严重危害，才引起人们的高度重视[6]。1952年前苏联首次报道在其远东地区的西方蜜蜂群中发现狄斯瓦螨的侵染[26-27]。20世纪60—70年代后，由于地理扩散和引种不慎等原因，狄斯瓦螨由亚洲传播到欧洲、美洲、非洲和新西兰[6,26-27]。如今，除澳大利亚和非洲的部分地区还没有发现狄斯瓦螨外，全世界只要有蜜蜂生存的地方就有狄斯瓦螨的危害[6]
。
根据Zhou 等[24]的研究表明，在中国东方蜜蜂、西方蜜蜂中寄生的均为狄斯瓦螨，还未发现雅氏瓦螨的任何一种基因型，这一结果澄清了中国蜂业界长期以来认识上的一个误区。
狄斯瓦螨可危害蜜蜂封盖幼虫、蛹和成蜂。其繁殖速度快，在单群蜜蜂中寄生的数量可超过3 000—
5 000只，最高达1.1万只。一个封盖幼虫可以有数只雌螨同时寄生，造成羽化后的蜜蜂体重减轻、翅和足畸形，从而造成蜂群生产力严重下降，乃至全群毁灭[6]。
狄斯瓦螨的防治可采取热处理法[28]；周婷等[29]
最新研究发现狄斯瓦螨在相对小的巢房中繁殖力高，因此可以采用勤换巢础，用新脾作子脾的方法，降低狄斯瓦螨的繁殖力；也可以利用狄斯瓦螨偏爱雄蜂虫蛹的特点插入雄蜂脾诱杀[30]；
或每隔16—20 d割一次雄蜂蛹，并清除蜂尸[30]；此外，还可以采用断子结合药物治疗的方法，这是目前最常用的方法。治疗狄斯瓦螨的化学药物主要是有机酸、萘、氟胺氰聚酯以及升华硫等[6]。 2.2 热厉螨属
热厉螨属的蜂螨是亚洲地区蜜蜂科的外寄生虫[31]。除感染原始寄主大蜜蜂外，还常转移寄主感染蜜蜂科的西方蜜蜂、黑大蜜蜂和小蜜蜂[15,31]。据报道，东方蜜蜂中已发现亮热厉螨[15,32-33]，但还未见其在东方蜜蜂幼虫上繁殖的报道[34]。
Anderson 等[15]根据小蜂螨的形态、线粒体CO-Ⅰ基因和ITS1-5.8S-ITS2的序列特征和多态性分析将小蜂螨分为4个种：柯氏热厉螨、梅氏热厉螨、亮热厉螨和泰氏热厉螨。其中梅氏热厉螨和亮热厉螨是西方蜜蜂的主要寄生螨，而柯氏热厉螨和泰氏热厉螨对西方蜜蜂没有危害。它们与蜜蜂属9个蜂种的寄生关系和分布范围见表和图。Anderson 等[15]也对中国浙江的一群西方蜜蜂和云南的一群大蜜蜂中寄生的小蜂螨进
Tt 、Tm 、Tk 、Tc 分别代表小蜂螨的4个种T. thaii、T. mercedesae、T. koenigerum 、T. clareae；AL 代表黑大蜜蜂、ADBr 、ADBi 、ADD 代表大蜜蜂的不同生态型[15]
Tt =T. thaii, Tm =T. mercedesae, Tk =T .koenigerum, Tc =T. clareae, AL= A.laboriosa , ADBr, ADBi, ADD=different groups of Apis dorsata[15]
图 小蜂螨和大蜜蜂的分布图
Fig. Distribution of Tropilaelaps spp. and A.dorsata
588 中 国 农 业 科 学 43卷
行鉴定，表明寄生在这2个种群内的小蜂螨是梅氏热厉螨，而并非早起定名的亮热厉螨。但是由于Anderson 等[15]的研究涉及中国的小蜂螨样品量很少，因此寄生在中国蜜蜂科的小蜂螨种类还需进一步研究。
小蜂螨繁殖周期短，防治比狄斯瓦螨困难，因此是一种比狄斯瓦螨危害性更大的寄生虫[6,15,34]。在很多地区，小蜂螨已经发展成西方蜜蜂的一种长期的危害性寄生虫[15]。小蜂螨的寄生水平能达90%，甚至更高
[35]
。据报道，小蜂螨曾对印度、阿富汗、伊斯兰堡、
越南、泰国等国家的养蜂业造成了较大的危害，曾导致印度西方蜜蜂群50%的幼虫死亡[6,34-39]。
小蜂螨也是对中国蜂业危害最大的寄生虫，中国西方蜜蜂群中95%感染小蜂螨[1]。截至目前，欧洲地区还没有小蜂螨危害的报道[15]。但随着商业蜂群的频繁转地饲养、蜂群进出口活动的盛行以及全球气候逐渐变暖等因素的存在，这些热带地区的小蜂螨很可能成为西方国家养蜂业最具威胁性的一大潜在寄生虫[40]，小蜂螨对世界养蜂业的影响正受到人们的密切关注。
小蜂螨危害封盖幼虫、蛹，并导致后者变形、死亡，勉强出房的成蜂通常表现出机体和生理上的缺 陷[41]。
小蜂螨不危害成蜂，但是依靠成蜂来扩散种群，其在成蜂上只能存活1.4 d[41]。据报道，在泰国大约有27%的雌螨进入巢房后并不繁殖，有2%的雌螨只产雄卵[42]。而在阿富汗有18%的雌螨进入巢房后不繁殖。64%的雌螨产1个具有繁殖能力的后代，33%的雌螨产2个具有繁殖能力的后代[43]。
1961年，Delfinado 等[31]曾在蜂场周围的田鼠中发现过小蜂螨（T. clareae）的寄生。中国很多蜂农反应在蜂场周围的粪堆、杂草堆、蛴螬、田鼠和苍蝇等上发现过小蜂螨，也有部分蜂农反应小蜂螨在蜂箱内的保温物内越冬[44]，但这些是不是小蜂螨还需进一步研究。
小蜂螨在成蜂体上存活的时间很短，可以利用这一薄弱环节来控制其危害，如扣王断子法，这是一种最有效的防治方法[37]；也可以在蜂群没有大幼虫时，插入雄蜂幼虫脾诱杀[6]；化学防治上用85%的甲酸来防治小蜂螨[45]；或每个月撒一次升华硫[45]；很多用来防治狄斯瓦螨的药剂也可以有效地防治小蜂螨[6,37]；烟草烟雾可以使携播螨死亡[45]；或者将滤纸放入硝酸钾（浓度15%）和阿米曲士（浓度12.5%）的混合溶液中浸透，晾干后点燃滤纸放入蜂箱底部，据报道，这种烟雾会导致大量小蜂螨死亡[46]。 2.3 武氏蜂盾螨
武氏蜂盾螨又称“气管螨”，寄生在成年蜂的气管和气囊里。蜜蜂气管螨是一种世界性寄生虫，20世纪初首先在英国被发现。1980—1982年曾导致美国北部蜂群大量死亡，损失率达90%[47-48]。感染较重的蜂群，幼虫区减少，群势下降，越冬蜂团小而松散，越冬饲料消耗增加，蜂群产量下降，最后蜂群弃巢而 逃[48-49]。在亚热带地区，气管螨种群在冬季增长，夏季衰落[50]。据报道，除了瑞典、挪威、丹麦、新西兰、澳大利亚和夏威夷外，只要从欧洲引进过种王的国家都有该病的发生[6]。中国是一个进口西方蜜蜂种王频繁的国家，但还没有气管螨危害的相关报道，估计由于其诊断困难、解剖程序操作繁琐，或危害程度较轻等原因还没引起足够重视，因此，加强对中国气管螨的调查和研究具有重要的意义。
气管螨整个生活周期都在成蜂气管里度过，除了在搜寻新寄主时才会暂时离开气管[50]。由于其后代不能在老龄蜂气管内完成发育，所以老龄蜂对气管螨的吸引力较小，当寄主蜜蜂超过13日龄，尤其在15—25日龄时，气管螨便开始伺机寻找新寄主，它们首选刚出房的幼蜂寄生[51]。成螨偶尔也会在成蜂腹部、头部的气囊内以及翅基部产卵，如果其寄生在这些部位则通常会导致病蜂后翅脱落，呈“K ”型翅[6]。气管螨暴露于气管外时，对干燥和饥饿很敏感，成活与否和环境的温、湿度及自身的营养状态密切相关，如果在几个小时内没有找到适宜的寄主便会死亡[51-52]。
气管螨肉眼不可见，这给诊断工作带来很大的困难。蜂农通常根据群势下降、“K ”型翅等来诊断，但是这些症状均不可靠，唯一可信的诊断方法是对病蜂气管进行解剖观察。有9种解剖方法可以用来诊断该螨[6]。解剖时要求是新鲜或冷冻的标本，由于酒精会使气管组织变黑而不易观察，所以标本不宜保存在酒精里[6]。气管染色法[6]需要反复操作，诊断较费时，一种较简便的方法是用豆浆搅拌机来粉碎蜜蜂胸部，使充有气体的气管漂浮在上面，然后收集表面残渣来诊断该螨的感染情况[53]。
也可以使用ELISA 检测技术进行血清学诊断[54]。另一种较快捷的方法是直接将蜜蜂胸部捣成匀浆，然后通过薄层层析法分析查看是 否有鸟嘌呤残基的出现，因为鸟嘌呤残基是气管螨 的代谢废物，这种方法已得到一些研究者的肯定和支持[55]。
蜜蜂和气管螨都属于节肢动物，很多基本的生理学过程也很相似，所以要找到一种适合的具有挥发性的化学药物比较困难。美国唯一授权的蜜蜂气管螨药
3期 罗其花等：蜂螨的种类及蜜蜂主要害螨研究进展 589
是薄荷醇晶体，是从野生薄荷属植物上提取获得，然而在外界温度较低时，薄荷醇晶体挥发量少而达不到治疗效果，但温度过高时，挥发量过大，对蜜蜂产生趋避作用[6]。可采用阿米曲士或甲酸[56]对气管螨进行化学防治。另一种比较安全的生物防治法是在巢框上放一块植物油制的糖饼，通过植物油挥发的气味干扰雌螨搜寻新寄主，从而有效保护幼蜂不被侵染[51]。防治气管螨最有效的方法还是培养抗螨蜂种，现已发现有几个蜜蜂亚种对该螨产生抗性，如布克法斯特蜂（Buckfast bee），其蜂王已被商业化饲养和出售。研究还表明，只要具有清理行为的蜜蜂通常会表现出较高的抗螨性[57-58]。
3 与蜂螨相关的蜜蜂信息素
Le Conte等[59-60]研究发现老熟的蜜蜂幼虫通过分泌幼虫信息素，诱使其它工蜂为其封上蜡盖，以利于化蛹。这种幼虫信息素包括甲基棕榈酸酯、甲基油酸酯、甲基硬脂酸酯、甲基亚油酸酯、甲基亚麻酸酯、乙基棕榈酸酯、乙基油酸酯、乙基硬脂酸酯、乙基亚油酸酯和乙基亚麻酸酯等10种成份。狄斯瓦螨也能利用这种幼虫信息素找到并潜入即将封盖的幼虫房。在这10种成分中，甲基棕榈酸酯对狄斯瓦螨具有很强的吸引作用，乙基棕榈酸酯和甲基亚麻酸酯对狄斯瓦螨的吸引作用较弱，其它7种酯类对蜂螨没有吸引力。幼虫信息素在雄蜂幼虫中的含量高于工蜂。Le Conte等[61]进一步证实，这种信息素是由幼虫唾液腺上皮细胞分泌到唾液腺腔的混合物，同时表明唾液腺腔是幼虫信息素和酯类物质的储藏器官。
Nation 等[62]认为，蜂螨表皮的化学信息素组成与老熟幼虫和蛹表皮的化学信息素组成更相似，所以老熟幼虫和蛹更能吸引蜂螨。与健康的老熟幼虫和蛹相比，有蜂螨寄生的幼虫和蛹，其表皮信息素中的二甲基烷烃、脂肪酸和脂类等含量更高[63]。
气管螨和狄斯瓦螨优先选择幼蜂寄生[51-52]，Phelan 等[64]认为气管螨是被幼蜂前胸气门发出的信息素所吸引，而且小于4日龄的幼蜂表皮上特定的碳氢化合物对气管螨也具有很强的吸引力。而对于狄斯瓦螨，Hoppe 等[65]认为是由于老龄蜂上含有较高的纳氏腺素对其具有趋避作用，但这一结果还未得到证实。
另外，有研究表明蜜蜂幼虫体内的保幼激素（JH Ⅲ）对蜂螨的产卵具有刺激作用。成蜂体内的保幼激素影响狄斯瓦螨进入幼虫巢房和促进蜂螨的卵黄细胞分化[66]。
4 与蜂螨相关的蜜蜂病害
蜂螨综合症（BPMS ）是指蜜蜂受到蜂螨感染后蜂群的衰落现象，可出现在一年中的任何时候，蜂群通常同时爆发螨害和各种幼虫病，症状类似美洲幼虫腐臭病和囊状幼虫病，但是没有主要病原，表现为感病蜂群子脾不整齐，蜂王出现自然更替，巢门口随处可见爬蜂，蜂群群势普遍很小等[67]。据报道，蜂螨综合症可能与蜂螨所携带的病原有关[67-68]，但是它们的病因学以及蜂螨与寄主发病的关系仍不清楚。目前，研究较多的是蜂螨与蜜蜂病毒病、细菌病和真菌病之间的关系。 4.1 蜂螨与病毒病
蜜蜂对很多病毒敏感，已知的有5种病毒和大蜂螨有关，一种与气管螨有关，还有一种与梅氏热厉螨有关[6]。这些病毒粒子可能一直潜伏在蜜蜂体表、体内以及蜂箱中，通过蜂螨穿刺健康蜜蜂时留下的伤口感染，这也是感染了螨害的蜂群容易受病毒攻击的重要原因之一[69]。
急性麻痹病病毒（APV ）：大量危害成蜂和幼虫，尤其危害那些被狄斯瓦螨同时寄生的蜂群。该病毒通过一种未知的机制被激活，当蜂螨寄生感染了APV 的蜜蜂时，病毒在蜂螨体内大量增殖，这些携带病毒的蜂螨在取食健康幼虫或成年蜂时，使得病毒得以大量扩散和增殖，最后导致整群崩溃[69-70]。
克什米尔病毒（KBV ）：最初在克什米尔地区的东方蜜蜂中发现，是一种分布广泛、危害大的病毒。只要有蜜蜂的生存就有该病毒的存在，和急性麻痹病病毒一样，它可能在有大蜂螨寄生的情况下被激活，并大量繁殖[71]。但克什米尔病毒在没有蜂螨寄生的澳大利亚也会导致蜂群死亡[6]。来自加拉大和西班牙的克什米尔病毒毒株的血清学测试结果和急性麻痹病病毒相似[72]。克什米尔病毒的病理学仍需进一步研究。
蜜蜂残翅病毒（DWV ）：首次在波兰报道，只要发现有大蜂螨的蜂群，就能发现该病毒的存在，中国的中华蜜蜂也感染该病毒[6,73]。有研究者认为狄斯瓦螨在取食蜜蜂血淋巴时，将DWV 病毒传染给健康的蜜蜂[73]。
慢性麻痹病病毒（CPV ）：1993年首次被报道，该病毒与气管螨有关，CPV 可能由气管螨引起，其症状和感染气管螨症状非常相似[6]。并且蜜蜂对CPV 的敏感性可遗传[6]。CPV 产生2种症状：一种是蜜蜂颤抖，不能飞行，翅膀呈“K ”型，腹部肿胀；另一种
590 中 国 农 业 科 学 43卷
称之为“无毛症”，可以看到无毛，黑色光亮的蜜蜂在巢门口爬行。这种病通常出现在定地养蜂场，发病条件和蜂螨感染的条件一样。在没有蜂螨感染的蜂群中，偶尔也出现CPV 的爆发，但在蜂螨感染的蜂群中，CPV 病毒则显著性地增加[6]。
为调查小蜂螨是否也携带、传播蜜蜂病毒，Dainat 等[75]对中国云南地区的梅氏热厉螨进行了研究，调查其体内是否存在DWV 、BQCV 、SBV 、KBV 、ABPV 和CPV ，结果在梅氏热厉螨体内发现了大量的DWV 病毒颗粒，因此认为小蜂螨是传播DWV 病毒的生物性媒介[74-75]。但这项研究只能说明在该时间段和该地区的小蜂螨体内除了DWV 病毒外，没有其它病毒，而不能说明小蜂螨不携带这些病毒。可以通过人为向健康蜂群接种小蜂螨和这些病毒，使蜂群感染，再研究小蜂螨是否携带这些病毒及其在体内的复制情况，以此来探讨小蜂螨是否也传播其它病毒。
其它与蜂螨相关的病毒还有云翅病毒（CWV ）等，但其病理学还不清楚[6]。还有研究证实了大蜂螨中存在虹彩病毒[76]，但该发现还未引起人们的充分认识。 4.2 蜂螨与细菌病
大蜂螨可能传播粘质沙雷菌（属）（Serratia marcescens ），这种细菌会引起蜜蜂的败血病，如果让感染该细菌的大蜂螨取食蜜蜂幼虫时，会导致20%的健康幼虫感病[77]。狄斯瓦螨也可能传播其它细菌，如蜂房哈夫尼菌（Hafnia alvei）[6]。受狄斯瓦螨寄生的蜂群通常同时感染欧洲幼虫腐臭病（EFB ），但蜂螨是否传播该细菌还未被证实，因为EFB 是一种与应激相关的病症，蜂螨严重侵染的蜂群对EFB 是敏感 的[6,78]。曾经在狄斯瓦螨体表发现过美洲幼虫腐臭病的孢子，但还不能证明狄斯瓦螨可传播这种病菌[78]。 4.3 蜂螨与真菌病
真菌在蜂箱中随处可见，但寄生狄斯瓦螨的蜂群患白垩病（由真菌Ascosphera apis引起）的可能性似乎更大。这也可能是由于蜂螨的危害导致蜂群群势减弱、蜂子保温不够，而受冻的幼虫更易受到真菌的感染[79]。
5 研究趋势和展望
过去30年，蜂螨在世界范围内的危害促进了检测、诊断和防治技术等的研究和发展。但是，蜂螨的基础研究仍相对滞后，如蜂螨对蜜蜂造成的具体危害还不清楚，而与螨害相关的各种病原微生物在蜂群衰落过程中所起的作用也尚不清楚。病毒引起的蜜蜂病
理学研究方法仍然滞后，蜜蜂—病毒—蜂螨之间关系的研究还具有挑战性，因为大部分与蜜蜂相关的病毒在蜂螨侵害前都是未知的，而且蜜蜂病毒病的早期诊断和鉴定也比较困难。
随着蜂螨分类学研究的深入，狄斯瓦螨、小蜂螨种内可能还包括其它基因型或新亚种；这些现已重新界定的新种和将来可能发现的新种与寄主的关系、对寄主带来的危害以及是否存在寄主转移的可能性等方面的研究还需要进一步补充和完善；实验室培养蜂螨的方法虽然被探讨过[80]，但蜜蜂体外培养蜂螨还需进一步的研究，而人工饲料和相关控制方法的研究将为实验室饲养蜂螨提供可能。
在对蜂螨的研究中，最关键的问题仍然是防治。目前，虽然有很多生物防治的报道，但在养蜂生产中成功应用的还较少，还未发现对蜜蜂和消费者都无害的有效控制螨害的报道，因此，对各种防治方法的深入研究尤为重要，如植物性治螨药物的筛选、抗螨种的培育、新的饲养管理技术的改进等；而比较有前景的防治方法可能是蜂螨引诱剂的研究。利用引诱剂诱杀蜂螨既不会污染蜂产品，也不会对蜜蜂造成伤害，经济实用，简单方便；另一研究趋势是确定蜂螨经济损害水平，并确定防治的阈值。总之，在蜂螨的防治上，应通过各种手段和途径将疾病控制和螨害控制结合起来，而不是顾此失彼，或仅仅依靠少数几种化学药物。
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（责任编辑 毕京翠，李 莉）